Aspectos fenológicos de cinco especies arbóreas de la familia Fabaceae en zonas áridas, Paraguachón, La Guajira, Colombia

Descripción de los elementos climáticos

La precipitación anual presentó un valor acumulado de 442,2 mm para el tiempo de estudio. Estos registros permitieron evidenciar dos periodos de lluvias y dos periodos secos, un periodo mayor y menor respectivamente, los cuales corresponden a lo observado para el área de estudio (Figura 1).

Figura 2

Las lluvias menores se registraron en el periodo comprendido entre abril y junio (9,8 % de la lluvia anual), mientras que las lluvias mayores se registraron entre agosto y noviembre (88,6 % de la lluvia anual), registrando este último mes el mayor valor en esta variable (312,7 mm) (Figura 2). Mientras que el periodo seco de mayor intensidad corresponde a diciembre y marzo (0,3 % de lluvias totales), siendo enero el mes más seco, sin registro de lluvias, seguido por julio (5,1 mm; 1,1 %) (Figura 2).

Los registros de los periodos de lluvias y secos en el área de estudio coinciden con un patrón bimodal-tetraestacional, registrado en otros estudios desarrollados en la región Caribe de Colombia (Aguilar, 1993; Berdugo-Lattke & Rangel-Ch, 2015). La ocurrencia de lluvias erráticas resulta ser parte de los eventos climáticos que se presentan en el trópico y se consideran eventos característicos y comunes en ecosistemas áridos (Funch et al., 2002; Jiménez et al., 2017), como es el caso del área de estudio. Por consiguiente, analizando las lluvias registradas en el área de estudio y su correspondencia con lo registrado en la estación meteorológica utilizada, durante el desarrollo de este estudio, se logró evidenciar eventos atípicos, en los periodos definidos como lluviosos y secos, como los anteriormente mencionados.

La temperatura promedio registrada en este estudio fue en promedio de 29,2 °C, con máxima de 33,16 °C; mínima de 24,95 °C. El mes de julio presentó el mayor valor en esta variable (35,7 °C) y registró el menor valor en la precipitación. En contraste, los valores más bajos en la temperatura se registraron durante los meses de febrero de 2018 y enero de 2019 (23,3 °C). Los valores de la temperatura coinciden con los registrados para el BsT (Hernández-Camacho & Sánchez-Páez, 1992; Holdridge, 1978; Galeano, 2016) y están asociados a territorios áridos, secos y muy secos con los reportados para las tierras bajas en la región Caribe en Colombia (Aguilar, 1993).

Patrones fenológicos

Las especies Vachellia farnesiana, Senna atomaria, Neltuma juliflora, Libidibia coriaria y Mimosa arenosa, aunque pertenecen a la misma familia, Fabaceae, registraron diferencias significativas en cada fenofase analizada en el estudio actual, foliación (H = 55,34; p = 2,76 e^-11); floración (H = 44,14; p = 8,81 e^-10); fructificación (H = 49,88; p = 3,82 e^-10), p-valor < 0,05. Además, registraron diferencias en su relación con la temperatura y precipitación y son pocas las especies que registraron correlación en las fenofases.

En la fenología de foliación se registró correlación inversa con la temperatura en la mayoría de las especies, exceptuando V. farnesiana, la cual registró correlación directa. Se observó correlación directa con la precipitación para todas las especies. En esta fenofase las correlaciones entre pares de especies fueron correlaciones directas, a excepción de la correlación entre las especies L. coriaria y V. farnesiana, las cuales registraron correlación inversa (Tabla 2).

En la fenología de floración se registró correlación inversa con la temperatura en la mayoría de las especies, exceptuando V. farnesiana y S. atomaria, las cuales registraron correlaciones directas. Se observó correlación inversa de la fenofase floración con la precipitación, para la mayoría de las especies, a excepción de S. atomaria, la cual registró correlación directa. En esta fenofase las correlaciones entre pares de especies fueron correlaciones inversas, a excepción de la correlación entre V. farnesiana y S. atomaria; L. coriaria y N. juliflora, las cuales registraron correlación directa (tabla 3).

En la fenología de fructificación se registró correlación inversa con la temperatura en la mayoría de las especies, exceptuando V. farnesiana y M. arenosa, las cuales registraron correlaciones directas. Se observó correlación inversa de la fenofase fructificación con la precipitación para la mayoría de las especies, a excepción de V. farnesiana, la cual registró correlación directa. En la fenofase de fructificación las correlaciones entre pares de especie fueron directas para la mayoría de las especies, a excepción de la correlación de las especies en estudio con la especie V. farnesiana (V. farnesiana y S. atomaria; V. farnesiana y N. juliflora; V. farnesiana y L. coriaria; V. farnesiana y M. arenosa), las cuales registraron correlaciones inversas, (Tabla 4).

De igual manera, se observaron diferencias en los hábitos de foliación y floración en las especies de Fabaceae observadas durante el estudio en la mayoría de las especies. Tan solo las especies Neltuma juliflora y Libidivia coriaria registraron similitud en estas fases fenológicas (Tabla 5).

Vachellia farnesiana (L.) Willd (1806)

Nombre común: Cacho e’cabra (local), aromo, acacia, espino blanco, huisache.

La foliación de Vachellia farnesiana registró un comportamiento brevi-deciduo durante el periodo de muestreo (Tabla 5). Los individuos de esta especie perdieron 39 % de sus hojas y posteriormente registraron un brote de hojas nuevas. Así mismo, se presentó solapamiento durante la fase de foliación, entre hojas nuevas y hojas maduras. El follaje de esta especie registró valores entre 61 % y 95 %, presentando los valores más altos durante los períodos lluviosos (Figura 3). Durante los meses de mayo (83,75 %) y octubre (95 %), se alcanzaron los mayores registros de hojas maduras.

Figura 3

Los resultados obtenidos para esta especie coinciden cualitativamente con descripciones de diferentes autores (Erkovan, et al., 2016; Parrota, 1992;). Estas permiten considerar que el comportamiento fenológico de V. farnesiana, en el área de estudio, es el descrito para una especie siempre verde, resistente a periodos secos, de hasta seis meses, en zonas con precipitación < 500 mm anuales (Barbosa-Castillo et al., 2008; De la Rosa, 2017; Herrera-Arreola et al., 2007; Parrotta, 1992; Parrotta, 2003).

La floración aumentó de manera constante de febrero a junio, alcanzando su máximo en junio (72,5 %), y a partir de julio disminuye gradualmente hasta noviembre (2,5 %); por los registros diciembre se puede considerar como el inicio de una nueva floración (Figura 3). En términos de frecuencia y duración, presentó una floración continua y extendida (Tabla 5), similar a lo registrado por otros autores (Parrota, 1992; Francis, 2004; Erkovan et al., 2016), quienes mencionan que la floración en V. farnesiana ocurre en periodos de dos a cuatro meses durante la primavera, estación en la que incrementa la temperatura y disminuye la precipitación. La floración en V. farnesiana ocurrió durante los períodos secos y el de lluvias bajas, donde la temperatura mostró un incremento y la precipitación fue escasa, similar a lo descrito para la primavera (Parrota, 1992; Francis, 2004; Erkovan et al., 2016). Además, esta especie presenta períodos de floración en diferentes meses del año, para el Caribe y Centroamérica (Parrota, 1992; Francis, 2004).

La fase de fructificación de V. farnesiana se relaciona, aparentemente, con las lluvias. La especie registró los mayores valores de fructificación durante octubre (51,25 %) y noviembre (40 %), coincidiendo con los meses más lluviosos. De febrero a septiembre se mantuvo en el rango entre 12,5 - 22,5 %, aumentando notablemente en octubre (Figura 3), similar a lo registrado por Parrota (1992) y Francis (2004). La fructificación en V. farnesiana presentó sus mayores registros durante los meses en que aumentó la precipitación, contrario a lo evidenciado para la floración, la cual disminuyó. Parte de la explicación de estos registros puede ser que V. farnesiana es una especie autoincompatible (Erkovan et al., 2016), y las lluvias puede que no favorezcan la floración y la polinización (Hung et al., 2018; Malaspina et al., 2024).

Senna atomaria (L.) H.S.Irwin & Barneby (1982)

Nombre común: Caranganito (local), cañafistolillo, flor de San José, candelero amarillo, árbol de sen, palo de chivo, palo de burro, cañafístola cimarrona, carbonera, alcaparro, chile perro, palo de zorrillo, arguchoco, vainillo, platanillo.

La especie Senna atomaria perdió más del 50 % de su follaje durante algunos meses de la época seca, el dosel no llegó a encontrarse completamente desnudo, considerando la especie como semidecidua (Tabla 5). Los porcentajes de foliación registraron variaciones marcadas durante los dos periodos de lluvias, en el primer periodo, mes de abril, alcanzó 33,75 %; mientras para el segundo periodo, meses de octubre (75,00 %) y noviembre (81,25%), cuando se registró la mayor producción foliar (Figura 4).

Esta especie tiende a retener hojas maduras durante todo el año, destacando que en los periodos de lluvia el porcentaje de hojas nuevas aumenta notablemente, llegando a ser mayor que el porcentaje de hojas maduras. Esta especie presentó un comportamiento caducifolio, pierde su follaje en los periodos secos (Francis, 2004). No obstante, las expresiones fenológicas de esta especie fueron similares a las descritas para la especie Senna cana (Nees & Mart.) H.S. Irwin & Barneby, por Souza et al. (2012), quienes la consideran una especie siempreverde, con comportamiento perennifolio, por su aparición ininterrumpida de hojas nuevas y caída foliar de manera simultánea, fenómeno que cesó durante dos meses, durante los cuales la especie sincronizó la fase para aumentar la intensidad y producción de hojas nuevas.

Figura 4

Las fenofases reproductivas como la floración de S. atomaria, inició en marzo, observándose la aparición de las primeras flores (8,3 %). A partir del mes siguiente, inició el primer periodo de lluvias (abril – junio), periodo durante el cual aumentó la presencia de flores, alcanzando sus mayores registros durante el mes de junio (65 %), y disminuyendo entre los meses de julio a noviembre (0 %) (Figura 4).

Según lo propuesto por Newstrom et al. (1994) los patrones de floración para esta especie, en términos de frecuencia presentó una floración anual y en términos de duración se clasificó como una planta de floración extendida, debido a que esta fase se prolongó durante ocho meses (marzo a octubre) (Tabla 5). Los resultados obtenidos en este estudio fueron similares a los encontrados por Francis (2004), difiriendo en que estos autores describen a S. atomaria como una especie que presenta flores en cualquier época del año, mientras que en el área de estudio la actividad de floración ceso por cuatro meses; tres meses al finalizar el periodo de lluvias altas y un mes antes de iniciar el periodo seco menor.

Considerando otras especies del género Senna, como la especie Senna cana, se evidencia que esta presenta floración anual intermedia, extendiéndose por periodos mayores a tres meses, registrando que durante los meses más lluviosos se registra la producción máxima de botones florales (Souza et al., 2012), este tipo de comportamiento, lo registraron las especies Senna gardneri (Benth.) H.S. Irwin & Barneby; Senna macranthera var. puibunda (Benth.) H.S. Irwin & Barneby (Souza et al., 2012; Borges et al., 2002), Senna sylvestres (Vell.) H.S. Irwin & Barneby (Carvalho & Oliveira, 2003) y S. atomaria en el presente estudio.

En la especie Senna cana, la polinización está dominada por artrópodos, tanto de aquellos que emergen con la llegada de la lluvia, como de los himenópteros que están presentes durante el resto de las temporadas del año (Souza et al., 2012). Autores como Newstrom et al. (1994) afirman que los periodos en los que estas especies florecen, posiblemente se presenta una estrategia de mutualismo entre las plantas y los polinizadores, es posible que la fase de floración dentro del género ocurra de la misma manera.

Por otro lado, la fructificación en S. atomaria registró su valor máximo durante febrero (73,75 %), disminuyendo en los siguientes meses, hasta el inicio del primer periodo de lluvias, e incrementa nuevamente, entre agosto y enero (Figura 4). Los frutos inmaduros presentaron valores máximos durante febrero y el periodo comprendido entre octubre y enero, mientras que los frutos maduros registraron sus valores máximos durante el periodo comprendido entre marzo y septiembre (Figura 4).

De igual manera que ocurre con la floración, esta especie registra frutos todo el año (Steven, 2001; Francis, 2004), posiblemente debido a que la floración es extendida y constante. Asimismo, se destaca que la fructificación en S. atomaria ocurre durante los periodos secos (Cecconello et al., 2003).

En especies como Senna cana, la fructificación se mantuvo durante los periodos secos, presentando cualitativamente, un comportamiento similar durante dos años consecutivos, con un pico marcado por los frutos inmaduros durante el periodo de caída foliar. De igual manera, en regiones diferentes, las especies Senna multijuga (L.C.Richard) H.S. Irwin & Barneby y Senna macranthera (DC. ex Collad.) H.S. Irwin & Barneby, presentan un comportamiento similar al anteriormente descrito para esta fase (Oberlaender, 2006).

La diferencia entre la fructificación de S. atomaria y otras especies del género se evidencia en que la producción de frutos inmaduros no fue muy marcada, pero sí se presentó de manera constante, al igual que la presencia de frutos maduros. Las especies del género Senna presentan alta sincronía. Esta condición fisiológica, la cual expresan de manera visible las especies de este género, guarda una estrecha relación con la temperatura y la precipitación, siendo esta variabilidad la que permite conocer la fenología de una especie, como lo manifiestan Vera y Sánchez (1995).

Para finalizar, se considera que es frecuente la sincronía y el solapamiento de fases en S. atomaria, reconociendo que existen individuos que pueden expresar la fase de floración y fructificación, durante el mismo tiempo y de manera prolongada.

Neltuma juliflora (Sw.) Raf.

Nombre común: Trupillo (local), cuji, pluma de oro, mezquite, prosopis, algarrobo.

La fase vegetativa de N. juliflora, presentó un comportamiento casi constante a lo largo del muestreo, el follaje mostró un patrón brevi-deciduo (Tabla 5), con valores entre 50 y 72,5 %. El porcentaje de hojas maduras fue mayor que el porcentaje de hojas nuevas durante el periodo de observación, en marzo (uno de los meses más secos) se presentó el porcentaje foliar más alto 72,5 % (Figura 5).

Algunos autores consideran que la aparición de hojas nuevas en esta especie se encuentra relacionada con la precipitación (Ribaski et al. 2009). Este tipo de comportamiento se evidenció en la especie durante el estudio. Asimismo, algunos autores consideran que la disposición de hojas en el dosel está ligada al recurso hídrico disponible en el ambiente y aunque la pérdida de hojas es baja, guarda relación con los periodos secos (Ribaski et al. 2009; Miccolis et al. 2016). Se ha reportado para algunas poblaciones de N. juliflora su capacidad de adaptación a condiciones desfavorables para otras especies, soportando periodos secos superiores a nueve meses (Garibaldi, 2000; Trujillo, 2002 y Ribaski et al., 2009).

Figura 5

Respecto a las fenofases reproductivas, en relación con la frecuencia, se presentó una floración sub-anual (Tabla 5), donde se evidencian por lo menos dos fases irregulares de floración. Mientras, en relación con la duración, se presentó una floración intermedia, con una duración entre tres y cuatro meses en cada ciclo de floración. Durante febrero y diciembre se registraron los valores mayores, 17,5 % y 12,5 % respectivamente (Figura 5).

El porcentaje de flores disminuyó durante las temporadas de lluvias, en los periodos de sequía, inicia un nuevo ciclo de floración. Este resultado se puede relacionar con lo descrito para algunas especies de la familia Fabaceae, en las cuales la floración ocurre en desfase; aunque ocurre en diferentes momentos, su floración se presenta durante las épocas secas (Miccolis et al., 2016). De igual manera, estos resultados coinciden con lo observado por Ribaski et al., (2009), en una región semiárida de Brasil, donde presenta dos períodos de floración bien marcados, los cuales coinciden con los periodos secos, siendo el periodo más marcado durante la primavera, época en la que el déficit hídrico es mayor.

No obstante, Chiappa et al. (1997), registran la influencia de la relación biótica y abiótica sobre cuatro especies del género Prosopis (P. tamarugo, P. strombulifera, P. flexuosa y P. burkartii), estudio que permite observar cómo cada especie presenta un comportamiento diferente en relación con los periodos climáticos, Estas especies, con ubicación espacio temporal similar, presentan diferencias marcadas, P. tamarugo floreció durante todo el año logrando su mayor valor durante la primavera, mientras durante el invierno la fase se expresó con diferencias cuantitativas; P. strombulifera florece una vez al año; P. flexuosa presentó un comportamiento floral variable, pese a no presentar sincronización con otras especies del género, la fase es duradera; P. burkartii registró las mayores diferencias en relación a esta fase.

En relación con el porcentaje de fructificación en los meses anteriores al inicio de las temporadas de lluvias aumentó y durante el periodo de lluvias disminuyó, en marzo registró un porcentaje de fructificación del 55 %, el cual disminuyó en los meses siguientes, manteniéndose en el rango entre 15 % y 0 % (Figura 5). Este comportamiento resulta ser similar a lo que reporta Ribaski et al. (2009), quienes observaron mayor intensidad en la actividad de fructificación durante los periodos más secos.

Libidibia coriaria (Jacq.) Schltdl (1830)

Nombre común: Dividivi, agallo, nacáscalo, nacascalote.

En la fenofase vegetativa de L. coriaria, se registraron valores de follaje entre 51,25 % y 97,5 % (Figura 6); presentando un comportamiento brevi-deciduo (Tabla 5). Durante la primera temporada de lluvias (abril - junio), se registraron los valores más bajos de follaje y con un porcentaje de hojas nuevas inferior al 7 %; para el segundo periodo de lluvias (agosto – noviembre) los valores de follaje aumentaron, presentando los valores más altos en octubre; durante esta temporada, además, se presentaron los valores proporcionales más altos de hojas nuevas.

Figura 6

Debido a la escasa literatura sobre la fenología de L. coriaria, los resultados se compararon estudios, dirigidos al género y la familia. En relación con la familia Fabaceae, las especies son de actividad fisiológica variada, no guardan relación en su respuesta a periodos secos; en la mayoría de las especies, la actividad foliar registra estrecha relación con la transición entre periodos secos y húmedos; algunas especies incrementan su actividad durante el periodo húmedo y otras durante los periodos secos.

En cuanto a las fenofases reproductivas en términos de frecuencia, presentó una floración subanual (Tabla 5), durante el año presentó dos fases de floración irregulares; la duración de su floración fue intermedia (Tabla 5), registró periodos de floración entre dos y cuatro meses; en el rango entre 1,25 % y 48,75 %. Se observó que, durante los periodos de lluvia el porcentaje de floración disminuyó y en temporada seca aumentó. En el caso de la fructificación, esta presentó valores entre 15 % y 51,25 % (Figura 6), manteniendo frutos todo el año, y con mayor porcentaje durante los meses de sequía.

Los valores registrados para la fase reproductiva de L. coriaria coinciden con los reportes de Cecconello et al. (2003) y lo registrado por Melo (2014) para Libidibia ferrea, quienes refieren que, el periodo de floración ocurre durante los periodos secos y finaliza con la llegada de las lluvias; y el período de fructificación ocurre al finalizar el periodo seco y continua durante la estación lluviosa (Ramires et al., 2019). L. ferrea es una especie que no se encuentra sincronizada durante los periodos de fructificación, pero su fase reproductiva se expresa durante periodos en los que las precipitaciones son bajas (Santana, 2019).

Mimosa arenosa (Willd.) Poir.

Nombre común: Espinito.

El follaje de los individuos de M. arenosa presentó comportamiento deciduo (Tabla 5). Los individuos observados perdieron casi la totalidad de sus hojas después de la primera temporada de lluvias y durante el segundo mes del segundo periodo de sequía; durante el periodo de observación se registraron valores en un rango de 0 % a 95 %, presentando los mayores valores durante octubre y noviembre (Figura 7). Al compararlo con otras especies de la familia Fabaceae referenciadas en este estudio (V. farnesiana, S. atomaria y L. coriaria), se registró que estas especies aumentan su actividad durante el periodo de lluvias.

La fenología reproductiva de esta especie en términos de frecuencia y duración presenta una floración anual y extendida (Tabla 5), debido a que se presentó un ciclo de floración entre el mes de octubre y noviembre con valores entre 3,75% y 6,25%, mientras que en los otros meses los porcentajes fueron de 0% (Figura 7). La fase de floración mostró actividad similar a la fase de foliación durante el periodo de muestreo, presentando actividad exclusivamente durante las lluvias. En el caso de la fructificación los individuos de esta especie registraron frutos maduros desde el mes de febrero a octubre, con valores de 0,75% al 45%.

Figura 7

Figura 7. Patrones fenológicos vegetativos y reproductivos de Mimosa arenosa registrados entre febrero de 2018 y enero de 2019 en Paraguachón, Maicao, La Guajira.

En cuanto a la fase de fructificación pese a iniciar el periodo de observación después de una temporada de lluvias altas, no se evidenció producción de frutos de la temporada anterior, siendo este comportamiento similar a V. farnesiana (Parrota, 1992; Francis, 2004) y opuesto a L. coriaria (Cecconello et al., 2003).

Durante la temporada de lluvias mayores la especie M. arenosa respondió de manera uniforme en sus fenofases (foliación, floración, fructificación). Siendo un árbol, considerado de actividad anual, su actividad fisiológica puede relacionarse con el comportamiento de otras especies de fabáceas anuales, según lo observado, sus fases fenológicas fueron activadas e inician con las lluvias, siendo principalmente activa y exclusiva de la temporada de lluvias altas, lo cual es una condición propia de fabáceas herbáceas anuales.