Dentro del grupo de organismos zooplanctónicos marinos, se encuentran los Cladocera, conformado por pequeños crustáceos que comprenden más de 650 especies a nivel mundial (Forró et al., 2008), agrupados en los Branchiópoda (Fryer, 1987; Paggi, 2004). En contraste con la alta diversidad de especies de agua dulce, solo 8 especies son conocidos de hábitats pelágicos marinos (Egloff et al., 1997).

Este grupo se distribuye ampliamente desde aguas tropicales a subpolares. Están densamente distribuidos en áreas costeras (Tang et al., 1995; Onbé et al., 1996; Marazzo y Valentín, 2000), especialmente en ensenadas y bahías con aportes fluviales (Terbıyık et al., 2018). Además, algunos de sus miembros también están ampliamente distribuidos en mar abierto (Onbé, 1999).

Los Cladocera contribuyen significativamente a los ciclos de materia y energía, ya que juegan un papel importante en la cadena alimentaria (Killi, 2020; Rosa et al., 2022); no siempre son los más abundantes a lo largo del año, en algunas ocasiones pueden destacar en importancia numérica y así contribuir al control de arriba hacia abajo (top-down) porque es un grupo herbívoro (Sommer y Sommer, 2006). Los Cladocera constituyen una de las principales dietas de peces pelágicos y larvas de peces, debido a su lenta respuesta de escape (Verity y Smetacek, 1996; Marazzo y Valentin, 2000, 2001). En general, su distribución vertical está limitada por las aguas superficiales y se encuentran densamente por encima de los 15 m (Onbé et al., 1996; Marazzo y Valentín, 2000), pero pueden detectarse en zonas anóxicas (Seergeva y Gulin, 2007). Además, la rápida proliferación a través de la reproducción partenogenética y alta tasa de natalidad en condiciones óptimas (tanto de temperatura como disponibilidad de alimentos) hace que estas especies sean preferibles por los consumidores en ecosistemas marinos y de agua dulce (Dodson et al., 2010; Killi, 2020).

Entre los principales factores que pueden afectar la distribución espacio-temporal de estos zooplanctobiontes, están la disponibilidad de alimentos, la temperatura y la salinidad (Neves et al., 2003; Wooldridge y Deyzel, 2009). Por su parte, Terbiyik-Kurt y Polat (2014) han señalado que el patrón estacional de la población de cladóceros varió notablemente con cambios en la salinidad. Por lo tanto, es necesario establecer la variación interanual de las poblaciones de cladóceros con relación a la variabilidad hidrográfica, para comprender los patrones estacionales de ocurrencia.

En el ambiente marino el cladócero Penilia avirostris Dana, 1849 es una de las especies más abundantes en aguas tropicales, subtropicales y templadas (Rose et al., 2004), mientras que las especies Evadne spinifera Müller, 1867, Pseudevadne tergestina Claus, 1877, Pleopis polyphemoides (Leuckart, 1859) y Pleopis schmackeri (Poppe, 1889) también son comunes en zonas tropicales (Ramírez, 1981; Monteiro-Ribas et al., 2013).

De los Cladocera marinos conocidos mundialmente, cinco especies han sido reportadas en las costas de Venezuela (Penilia avirostris, Evadne spinifera, Pseudevadne tergestina, Pleopis polyphemoides . Pleopis schmackeri). Sin embargo, los estudios de los cladóceros marinos en el país son escasos y restringidos a ciertas regiones. Destacan el de Casanova et al. (2007) en el Parque Nacional Archipiélago Los Roques. Scott-Frías y Zoppi (2010) describen por primera vez huevos de resistencia de P. avirostris en la costa noroeste de Falcón y Scott-Frías (2011) en la misma zona, estudió la estructura poblacional de las especies planctónicas de ostrácodos y cladóceros; Guerrero et al. (2016) citan por primera vez a .. avirostris y .. tergestina en la boca San Carlos, en el Sistema de Maracaibo, Zulia. En la región oriental, resaltan los trabajos de Zoppi y Palacios (2005), Gómez y Hernández (2008), Márquez-Rojas et al. (2006, 2011, 2016) y Márquez-Rojas y Zoppi (2017). En estudio más reciente, Segovia (2017) analizó los copépodos y cladóceros en época de surgencia en la bahía de Mochima; en este mismo lugar, Bravo (2019) estudió la composición, abundancia y distribución de los branchiopoda marinos.

El golfo de Cariaco es una cuenca tectónica ubicada en la región nororiental de Venezuela (Okuda et al., 1978; Caraballo, 1982). En ese sentido, los procesos de convección y afloramiento tienden a desarrollar fenómenos de renovación de las aguas superficiales cálidas por aguas subsuperficiales de temperaturas más bajas y ricas en sustancias nutritivas, estimulando el desarrollo planctónico (Bonilla et al., 1993). Por consiguiente, comprender los cambios en la estructura de la comunidad zooplanctónica en función de la variabilidad ambiental a diferentes escalas de tiempo y espacio, es primordial para la descripción del funcionamiento y productividad biológica de esta masa de agua tan importante para el oriente de Venezuela, en especial por constituir una de las 5 regiones que conforman el área de distribución y de pesca artesanal más importante en el nororiente de Venezuela, con el principal recurso pesquero sardina (Sardinella aurita) (Quintero et al., 2002).

Debido a lo antes expuesto, los cladóceros, después de los copépodos, son un eslabón trófico clave en las comunidades acuáti cas, por lo que el análisis de su biología y los factores que afectan los eventuales blooms, son importantes para entender el funcionamiento de las masas de agua (Sala et al., 2015). Por lo tanto, el objetivo principal del presente estudio es evaluar la composición, abundancia y distribución vertical de los cladóceros marinos en relación a los factores ambientales en la depresión de Guaracayal, golfo de Cariaco, Venezuela.

El sureste del Mar Caribe experimenta la influencia de la surgencia costera estacional impulsada por el viento. Se considera que la temporada de afloramiento ocurre entre diciembre y julio, incluso durante el período de temperatura del agua más templada, estas aguas costeras son ~1ºC más frías que en el Caribe central, lo que indica cierto grado de afloramiento durante ese período (Rueda-Roa et al., 2018). Los resultados obtenidos en la presente investigación avalan lo mencionado por los autores anteriores, ya que en febrero 2013 se registró la temperatura más baja, salinidad alta y en octubre 2012 la temperatura más elevada. Sin embargo, hay que destacar que el comportamiento de las masas de agua en los dos años estudiados fue diferente, por ejemplo en abril 2012 la temperatura y la clorofila . reportaron valores más elevados, con mayores concentraciones de oxígeno disuelto, con aguas hipóxicas a los 75 m, a diferencia de abril 2013 donde los valores de temperatura y la clorofila . fueron más bajos e incluso el oxígeno disuelto fue menor, reportando aguas anóxicas en el estrato profundo. Estas diferencias pudieran ser explicadas por cambios estacionales de la intensidad de la surgencia referidos por Taylor et al. (2012) como consecuencia de la variabilidad en el desplazamiento de la Zona de Convergencia Intertropical (ZCIT).

Estos resultados coinciden con el fenómeno de surgencia costera que ocurren en el mismo período en la Cuenca de Cariaco (Márquez-Rojas et al. 2009) y golfo de Cariaco (Martínez et al., 2011; Márquez et al., 2011). Por su parte, Quintero et al. (2004) explican que, debido a la acción de los diferentes parámetros meteorológicos y astronómicos, la temperatura del agua en el mar se incrementa en la superficie y disminuye rápidamente con la profundidad, corroborando la estratificación térmica durante la surgencia en la presente investigación, donde se observan capas de diferente temperatura, siendo más elevada en el estrato superficial (Jury 2017; Rueda-Roa et al., 2018).

En general, la concentración de oxígeno disuelto reportada en el estrato superficial en la depresión de Guaracayal fue normóxica (6,3-8,80 mg L^-1) durante los meses de estudio (Okuda et al., 1978). Sin embargo, se demostró la presencia de la zona de mínimo de oxígeno (ZMO) por la estratificación del oxígeno disuelto y la disminución de su concentración con la profundidad, hasta reportar valores bajos (anoxia) por debajo de los 75 m durante la época de relajación, cuando es escasa la ventilación en la columna de agua.

Los cladóceros, por lo general, son vistos como un constituyente secundario del zooplancton marino, ubicándose muy por debajo de los copépodos en cuanto a la densidad poblacional (Marazzo y Valentin, 2004). Sin embargo, en el estudio de Gómez (2019) y Brito (2019) en la costa oriental de la isla de Margarita y la bahía de Mochima, Venezuela, respectivamente, reportaron a los cladóceros como el grupo más abundantes y predominante. No obstante, los Cladocera aumentan el número de sus poblaciones en ciertos meses y a veces muestran abundancias más altas que los copépodos, lo que sugiere que muestran variabilidad estacional. En este estudio, los Cladocera representaron el 60% de la abundancia total del mesozooplancton, superando a los copépodos cuando ocurrieron sus máximas abundancias. Resultados similares fueron encontrados por Kenmochi et al. (2022) en la bahía de Suruga, Japón, donde los cladóceros constituyeron el 87% de abundancia total del mesozooplancton. Estos hallazgos sugieren que la ocurrencia de los cladóceros en la depresión de Guaracayal, es un fenómeno recurrente en términos de su periodicidad y alta abundancia; por lo tanto, el conjunto de Cladocera en esta localidad se caracteriza por ser estacional: picos más altos en surgencia y picos más pequeños en relajación.

Las cuatro especies de cladóceros identificadas en este estudio han sido reportadas previamente en el nororiente de Venezuela (Zoppi y Palacios, 2005; Scott-Frías y Zoppi, 2010; Márquez-Rojas et al., 2006, 2011, 2016; Márquez-Rojas y Zoppi, 2017; Segovia, 2017; Bravo, 2019). Entre ellas, Pseudoevadne tergestina fue la más abundante en la depresión de Guaracayal. Esta especie se caracteriza por aparecer durante la temporada de aguas cálidas o época de relajación (Márquez et al., 2011; Pinedo, 2014). Se observó una correlación positiva entre la abundancia de P. tergestina y la temperatura del agua, pero más fuerte fue la correlación entre las abundancias de esta especie y las concentraciones de clorofila ., probablemente se deban a las altas concentraciones de clorofila . registradas durante la época de relajación, con los valores más elevados de junio a diciembre 2013, cuando esta especie fue más abundante (Fig. 6). Estas elevadas concentraciones de Clorofila a, podrían deberse a que el fitoplancton en la columna de agua muestras sectores de retención y acumulación que dependen de las propiedades biológicas e hidrográficas de la columna de agua (Grangrade y Franks, 2023). No obstante, estos resultados coinciden con Marazzo y Valentin (2004), en la bahía de Guanabara, Brasil, quienes indicaron que esta especie es característica de masas de aguas cálidas. De igual manera, concuerda con Segovia (2017) en la bahía de Mochima, Venezuela, donde menciona que P. tergestina, fue la más abundante y la temperatura desempeño un papel importante en la dinámica de población de estos organismos, registrando abundancias mayores cuando la temperatura aumenta. Por lo tanto, se sugiere que la abundancia de P. tergestina está relacionada con la temperatura del agua. Por consiguiente, este cladócero, pudiera usarse como especie indicadora de masa de agua cálida costera en el oriente del país, tal y como se ha observado en otras partes del mundo (Egloff et al., 1997; Onbé, 1999; Marazzo y Valentin, 2004).

Penilia avirostris fue la segunda especie en orden de abundancia. Estos resultados coinciden con Segovia (2017) en la bahía de Mochima, Venezuela, realizado en época de surgencia. En el presente estudio, esta especie mostró alta abundancia en surgencia cuando estuvo bien representada en toda la columna de agua, incluso fue abundante en la isobata de los 45 y 75 m, tanto en febrero y abril 2013, donde se detectaron aguas con concentraciones < 3 mg. L^-1 de oxígeno disuelto en febrero y aguas anóxicas en abril. Sin embargo, estuvo ausente en octubre y en muy bajas densidades en diciembre 2012. P. avirostris es un cladócero cosmopolita frecuente en aguas costeras tropicales y subtropicales (Marazzo y Valentín, 2003a). Es una especie euritermica, pero prefiere principalmente aguas cálidas (Rose et al., 2004). Según Onbé (1974), P. avirostris se encuentra óptimamente en agua con temperatura alrededor de 25°C, aunque puede encontrarse en aguas hasta de 18°C, como sucede en Bahía Magdalena, México (Hernández-Trujillo et a., 2010). Lo mencionado anteriormente coincide con los resultados obtenidos en la depresión de Guaracayal, donde esta especie se ubicó en rangos de temperatura de 19 – 26 °C, sin embargo, sus mayores abundancias se registraron cuando la temperatura osciló entre 19-20°C. Esto también constató la correlación negativa con la temperatura. Además de la temperatura como posible factor ambiental que podría explicar las variaciones de densidad de P. avirostris en la depresión de Guaracayal, estaría el efecto directo de la depredación, por parte de los apendiculados y copépodos carnívoros, los cuales fueron abundantes en octubre y diciembre 2012 (López-Urrutia et al., 2004). Por lo tanto, factores biológicos como la reproducción y la depredación, deben ser atendidos con estudios de dinámica poblacional, de fecundidad y de distribución vertical de cladóceros en el golfo de Cariaco para avanzar en la comprensión de la estructura de la comunidad de zooplancton.

En el presente estudio, la abundancia de P. polyphemoides aumentó en los meses de surgencia (abril 2012 y abril 2013) cuando la temperatura del agua osciló entre 19 y 20°C y la especie no se encontró en los meses de relajación. Esto coincide con los resultados de Marazzo y Valentin (2003b) en una bahía de Río de Janeiro, quienes informaron que las poblaciones de esta especie prosperan principalmente en aguas con temperatura entre 18 y 22 °C. En contraste con las explosiones demográficas periódicas de la especie dominante, el cladócero podónido, Pleopis polyphemoides se detectó ocasionalmente, en pequeñas cantidades, durante los muestreos del estudio. Resultados similares fueron reportados por Marazzo y Valentin (2003b) y Della-Posta y De Arruda-Leme (2015) para Brasil y más recientemente por Kenmochi et al. (2022) para los podónidos P. polyphemoides y Podon leuckartii, en la bahía de Suruga, Japón. Por lo tanto, la temperatura es un factor determinante que influye en la población de P. polyphemoides, tal y como ha sido mencionado por los autores antes mencionado; sin embargo, en este estudio esta especie mostró fuerte correlación negativa con la salinidad. P. polyphemoides es una especie euritermica y eurihalina, frecuentemente asociadas con aguas estuarinas (Onbé, 1999), tal y como se ha observado en Brasil (Marazzo y Valentin, 2003b; Valentin et al., 2003; Miyashita et al., 2011). Así, los valores más bajos de salinidad en nuestra área de estudio pueden explicar las mayores abundancias y frecuencias observadas para esta especie. Por otra parte, la baja abundancia de este podónido, pudiera ser por su pequeño tamaño; estos micro cladóceros pueden pasar a través de la malla de la red de plancton (333 μm) utilizada en este estudio (Basuri et al., 2023); abundancias relativamente bajas también se registraron en muestras con red Norpac con malla de 100 μm (Kenmochi et al., 2022). Aunque no se puede descartar por completo la posibilidad de subestimación de estos cladóceros, se sugiere que nuestros resultados proporcionan una aproximación de la vista general de las abundancias estacionales de las poblaciones de cladóceros del mesozooplancton en el golfo de Cariaco.

Se observó que E. spinifera estuvo presente en grandes cantidades en abril 2013 a nivel superficial (> 25 m), el resto de los meses del estudio estuvo prácticamente ausente. E. spinifera, es de ocurrencia rara y muestra baja abundancia en aguas neríticas, cuando se compara con otras especies de cladóceros. Esto coincide con los resultados de Segovia (2017) y Brito (2019) para la bahía de Mochima, Venezuela, sin embargo, contrasta con lo reportado con Scott-Frías (2011) en la costa norte de Paraguana, Falcón, Venezuela, donde esta especie fue la segunda en abundancia, superando incluso a P. tergestina, indicando además que E. spinifera es una especie característica de aguas oceánicas y con mayor presencia durante periodos de surgencia. Esta especie presentó correlación negativa con la salinidad, coincidiendo su máxima abundancia con el registró de salinidad más bajo a nivel superficial de todo el estudio. Por lo tanto, la fuerte influencia de las aguas costeras de baja salinidad, ya sea de origen continental o estuarina, puede favorecer la supervivencia y reproducción de las comunidades de cladóceros marinos (Kenmochi et al., 2022), en este caso en particular E. spinifera puede ser utilizada como indicador de estas aguas.

Como es bien conocido, la composición y abundancia de las comunidades zooplanctónicas pueden verse influidas por varios factores físicos, químicos y biológicos (Neves et al., 2003). Por su parte, Valentin y Marazzo (2003), Marazzo y Valentin (2004) y Sampaio et al. (2011) indicaron que factores como la salinidad, el oxígeno disuelto y las mareas pueden afectar la ocurrencia y distribución de los cladóceros. Tomando como base lo expuesto anteriormente, se puede deducir que las variables físico-químicas estudiadas jugaron un papel relevante en el ensamblaje de los cladóceros marinos de la depresión de Guaracayal; esto quedó demostrado con la máxima abundancia de P. tergestina en la época de relajación, asociado con temperaturas cálidas (> 25°C) y concentraciones de Clorofila . relativamente altas (1 - 2 mg m^-3), mientras que P. avirostris alcanzó sus máximas abundancias en surgencia, con temperaturas bajas (19 – 21 °C) e incluso en la isóbata de 75 m de profundidad con condiciones anóxicas. P. polyphemoides . E. spinifera fueron las menos frecuentes. Las mayores abundancias de P. polyphemoides dependen de la baja temperatura y salinidad, mientras que E. spinifera se asoció únicamente con la salinidad.

Los cladóceros marinos son presa de numerosos animales carnívoros, como los quetognatos (Kehayias y Kourouvakalis, 2010), larvas de peces (Sabatés et al., 2015), y medusas (Barz y Hirche, 2005). Estudios previos realizados en las zonas costeras han confirmado de la importancia de los cladóceros en redes alimentarias marinas y bucles microbianos (Turner et al., 1988; Lipej et al., 1997; Terbıyık-Kurt et al., 2018). Sorprendentemente, los cladóceros marinos han sido poco estudiados, en comparación con los numerosos estudios sobre otros crustáceos planctónicos en el golfo de Cariaco. La importancia de P. tergestina . P. avirostris en la depresión de Guaracayal parece ser subestimada, dadas sus altas densidades y su importante en la trofodinámica, por lo que estudios de dinámica poblacional, de fecundidad y de distribución horizontal y vertical de cladóceros en el golfo de Cariaco son necesarios para avanzar en la comprensión de la estructura de la comunidad de zooplancton.

Los resultados de este estudio mostraron cambios estacionales y verticales en la distribución y abundancia de las especies de Cladocera en la depresión de Guaracayal; las variables estudiadas jugaron un papel relevante en el ensamblaje de los Cladocera marinos de esta localidad. A pesar que las especies dominantes coexisten estacional y espacialmente en la zona, éstas responden a factores ambientales diferentes. Así, los incrementos en abundancia de P. tergestina se registraron en la época de relajación, con temperaturas cálidas y elevadas concentraciones de clorofila .. En cambio, las máximas abundancias de P. avirostris se hallaron en surgencia y en los estratos profundos anóxicos. La abundancia de P. polyphemoides se relacionó con los meses de surgencia, colectándose en toda la columna de agua y con fuerte correlación negativa con la salinidad. E. spinifera se asoció únicamente con la salinidad, por lo que las mayores abundancias dependen de la baja salinidad en el estrato superficial. Los hallazgos de este estudio podrían servir como referencia para futuros estudios. En este sentido, se deben realizar estudios en áreas más amplias con períodos de muestreo más frecuentes, los cuales serían beneficiosos para determinar cambios en la población de estos organismos.